In den Mittelpunkt der Schrift stellt Nicolaus Cusanus die Figur eines Laien (idiota), der – als Gegenpol zum universitär ausgebildeten Philosophen – den einfachen Ungebildeten und damit die wahre Weisheit repräsentiert, die dem Geist des Menschen und seinen Potentialen entspricht. Statt auf Bücherwissen und Autoritäten setzt er auf das eigene Philosophieren, das immer neu nach der Wahrheit fragt.
Der Laie verkörpert die cusanische Philosophie in besonderem Maße: Fundamentale anthropologische, erkenntnistheoretische und metaphysische Bestimmungen des Cusanus finden sich hier in einer Gestalt vereint. Aus dem Wissen heraus, dass menschliches Erkennen immer nur mutmaßend sein kann, geht es um das rechte kritische Verhältnis zu den eigenen Erkenntnismöglichkeiten. An der Figur des Laien macht Cusanus deutlich, dass dies keineswegs in einen erkenntnistheoretischen Skeptizismus führt, der die Möglichkeit sicheren Wissens von vornherein für nicht erreichbar und infolgedessen alle Erkenntnisbemühungen für überflüssig hält, sondern dass darin das unendliche und dynamische Potential des Menschen zum Ausdruck kommt, sich unermüdlich an die Wahrheit anzunähern. In der Geschichte der Erkenntnistheorie vor Kant spielt "Der Laie über den Geist" somit eine fundamentale Rolle.